Mejora en el rendimiento de frutos y tolerancia a la salinidad de plantas de tomate fertirrigadas con cantidades de micronutrientes de yodo

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 14655 (2022) Citar este artículo

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El yodo es un micronutriente esencial para los seres humanos, pero su papel en la fisiología de las plantas se debatió durante casi un siglo. Recientemente, su participación funcional en la nutrición de las plantas y la protección contra el estrés recolectó la primera evidencia experimental. Este estudio quería examinar en profundidad la implicación del yodo en la nutrición de las plantas de tomate, evaluando también su potencial en la tolerancia al estrés salino. Para ello, se administró yodo a dosis efectivas de micronutrientes a plantas cultivadas en diferentes sistemas experimentales (cámara de cultivo e invernadero), solas o en presencia de un estrés leve-moderado por NaCl-salinidad. Se evaluó la aptitud vegetativa de la planta, el rendimiento y la calidad de la fruta, los parámetros bioquímicos y la actividad transcripcional de genes sensibles al estrés seleccionados. En plantas sin estrés, el yodo aumentó el crecimiento de la planta y el rendimiento de la fruta, así como algunos parámetros cualitativos de la fruta. En presencia de estrés salino, el yodo mitigó algunos de los efectos negativos observados, según las concentraciones de yodo/NaCl utilizadas. Algunos parámetros del fruto y las expresiones de los genes marcadores de estrés analizados se vieron afectados por los tratamientos, explicando, al menos en parte, la mayor tolerancia de las plantas a la salinidad. Por lo tanto, este estudio reconfirma la participación funcional del yodo en la nutrición de las plantas y ofrece evidencia sobre el uso de cantidades mínimas del mismo como un nutriente beneficioso para la producción de cultivos.

En la actualidad, 632 millones de hectáreas de tierras agrícolas, que corresponden a una quinta parte del suelo cultivable del mundo total, se clasifican como afectadas por la sal1. La salinidad se considera uno de los estreses abióticos más importantes que amenazan la productividad agrícola debido a los efectos perjudiciales sobre la producción y el rendimiento de las plantas2. El exceso de sal en el suelo reduce la capacidad de la planta para absorber agua, lo que provoca estrés osmótico y toxicidad iónica por la acumulación excesiva de Cl− y Na+3,4. Estos, a su vez, conducen a una serie de efectos secundarios, como el desequilibrio de nutrientes, el estrés oxidativo y la inhibición de la fotosíntesis, lo que frena el crecimiento y la producción de las plantas4. La adaptación de las plantas a las condiciones salinas incluye la activación de diferentes estrategias bioquímicas y fisiológicas destinadas a restaurar la homeostasis de iones y agua5.

En las últimas décadas se han caracterizado varios componentes de la tolerancia a la sal en las plantas, proporcionando la base para el desarrollo de variedades más tolerantes, ya sea mediante mejoramiento convencional o modificaciones genéticas6. Entre los cultivos hortícolas, el tomate (Solanum lycopersicum L.) es una de las especies modelo más importantes, especialmente útil para estudiar la tolerancia a la sal debido a su conocida genética y convenientes técnicas de transformación7,8. La fisiología del tomate en condiciones salinas y no salinas ha sido ampliamente caracterizada. El tomate se considera "moderadamente tolerante" a la salinidad debido a su capacidad para regular la homeostasis hídrica e iónica a niveles moderados de salinidad en la zona radicular9. Sin embargo, se sabe que la exposición a altas concentraciones de sal causa efectos negativos en la mayoría de sus cultivares en términos de germinación de semillas, inhibición del crecimiento y reducción de la productividad de los frutos8. La inhibición del crecimiento de las hojas también se ha observado en plantas expuestas a un exceso de salinidad en la zona de la raíz y se ha atribuido a una turgencia celular reducida, actividad fotosintética disminuida y activación de la señalización metabólica entre la percepción del estrés y la adaptación10,11,12.

La fertilización correcta de los cultivos, y en particular la aplicación exógena de micronutrientes minerales, ha surgido como un enfoque prometedor para mitigar parcialmente los efectos adversos de diferentes estreses abióticos, incluida la salinidad13. Un número creciente de estudios incluyen resultados que muestran que la aplicación exógena de yodo, en dosis correspondientes a una aplicación de micronutrientes, afecta beneficiosamente el metabolismo redox14,15 y estimula la síntesis de antioxidantes enzimáticos y no enzimáticos, lo que aumenta la tolerancia a diversas condiciones adversas, incluida la salinidad3,16 ,17. Sin embargo, el potencial del yodo para inducir tolerancia al estrés por salinidad en el contexto de la nutrición de las plantas aún no está bien informado en la literatura. En un ensayo con lechuga, se ha comprobado que la aplicación exógena de yodo en forma de KIO3 aumenta la actividad de las principales enzimas desintoxicantes de las Especies Reactivas del Oxígeno (ROS), como la Superóxido Dismutasa (SOD), la Ascorbato Peroxidasa (APX), y Catalasa (CAT), aumentando así la capacidad de la planta para tolerar estrés severo por salinidad3. Resultados similares se han encontrado recientemente en tomate18, donde se encontró que la aplicación foliar de yodo mejora la capacidad antioxidante de las plántulas y aumenta su tolerancia durante la exposición a la sal.

Muy recientemente se ha demostrado el papel nutricional del yodo, ya que este elemento puede unirse covalentemente a al menos 82 proteínas diferentes en hojas y raíces de Arabidopsis thaliana15. La ocurrencia de yodación de proteínas también se demostró en especies filogenéticamente distantes, como el tomate, la lechuga, el trigo y el maíz. En Arabidopsis, la presencia de yodo en concentraciones micromolares en la solución nutritiva también dio como resultado una mayor acumulación de biomasa vegetal y una floración oportuna, en comparación con los controles con deficiencia de yodo15.

En el presente estudio, se investigó el papel del yodo en la nutrición de las plantas de tomate, centrándose en su potencial para mejorar la tolerancia al estrés por salinidad. Con este objetivo, se realizó un primer experimento a pequeña escala para evaluar el efecto del yodo sobre la aptitud vegetativa y la producción de frutos del cultivo modelo de tomate Micro-Tom, expuesto a diferentes niveles de salinidad en una cámara de crecimiento. En segundo lugar, se realizó un experimento a escala comercial en invernadero con una variedad de tomate híbrido convencional. El efecto del yodo, suministrado solo en diferentes niveles o en combinación con diversas condiciones de estrés salino, se verificó en términos de aptitud vegetativa de la planta, contenido de prolina de la hoja, rendimiento y calidad de la fruta, contenido de yodo y actividad transcripcional de genes sensibles al estrés seleccionados, incluidos los involucrados en el metabolismo antioxidante.

El objetivo del experimento fue evaluar el efecto de los tratamientos de suelo con yodo, proporcionados como 50 y 100 μM KIO3, sobre los principales parámetros vegetativos del tomate y la producción de frutos, analizando, además, su posible papel protector frente a 25, 50 o 150 mM de NaCl. estrés salino. El yodo y el NaCl se agregaron simultáneamente a la solución fertilizante basal a partir de las dos semanas posteriores a la germinación de las semillas, hasta la recolección de los frutos (3 tratamientos/semana; 10 semanas, para un número total de 30 tratamientos).

En ausencia de NaCl, los tratamientos con yodo, aunque no influyeron en la altura de la planta (Fig. 1b) ni en el peso fresco de los brotes (FW) (Fig. 1c), afectaron positivamente la producción de biomasa de los brotes (Fig. 1d). Además, tuvieron un efecto notable en el rendimiento de frutos, que fue aproximadamente un 39,5 % y un 29 % mayor, en comparación con el control, en plantas alimentadas con 50 y 100 μM de KIO3, respectivamente (Fig. 1e).

Experimento en cámara de crecimiento: impacto del yodo en la aptitud vegetativa de las plantas y su adaptación al estrés salino. Vista lateral de las plantas después de 10 semanas desde el inicio de los tratamientos con NaCl y/o KIO3 (a). Altura de la planta (b), brote FW (c) y DW (d) y rendimiento de la planta (e). Cada barra es la media (± SE) de 12 repeticiones, cada una de las cuales consta de una planta individual. Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes.

El efecto nocivo de la salinidad fue particularmente evidente en las plantas tratadas con NaCl 150 mM (Fig. 1a), como una disminución considerable en la altura de la planta (Fig. 1b), FW de los brotes y peso seco (DW) (Fig. 1c, d) y Se observó producción de frutos (Fig. 1e) en comparación con las plantas sin estrés. El yodo, cuando se agregó junto con NaCl, promovió la aptitud vegetativa de la planta y la producción de frutos, mitigando fuertemente los efectos negativos inducidos por la dosis más alta de NaCl aplicada (Fig. 1a, b, d, e). Aparte del FW de los brotes, todos los parámetros vegetativos y de producción no diferían de los de las plantas no estresadas. Además, en comparación con las plantas no enriquecidas con yodo, KIO3 100 μM aumentó significativamente la producción de frutos de las plantas tratadas con NaCl 25 y 150 mM en un 41,5 % y un 42 % respectivamente (Fig. 1e), aumentando también en un 25 % y un 21 % su producción. disparar DW (Fig. 1d).

Se utilizó una configuración experimental más cercana a un cultivo comercial normal de tomate, mediante el cultivo de plantas en un sistema hidropónico en condiciones de invernadero (Fig. 2a).

Experimento de invernadero: impacto del yodo en la aptitud vegetativa de las plantas y su adaptación al estrés salino. Descripción general de las plantas cultivadas hidropónicamente, en condiciones de invernadero (a). Altura de la planta (b), brote FW (c) y DW (d) y contenido de prolina de la hoja (e). Cada barra es la media (± SE) de 13 repeticiones, cada una de las cuales consta de una planta individual (b, c, d), o tres repeticiones (e), cada una de las cuales consiste en un grupo de folíolos terminales de la misma edad cosechados de diferentes plantas. . Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes.

En el experimento anterior, los efectos positivos del yodo ya eran evidentes a la concentración más baja aplicada (50 μM KIO3). Por ello, considerando también que en el ensayo de invernadero tanto el yodo como las sales de NaCl se habrían añadido directamente a la solución nutritiva diaria del sistema hidropónico, lo que facilitaría una mejor absorción de todos los iones por parte de las plantas, las concentraciones de ambas sales administradas se redujeron fuertemente. El yodo, en forma de KIO3 y en las dosis de 0,2 y 10 μM, se agregó a la solución de fertirrigación solo o en combinación con 30 o 60 mM de NaCl, lo que corresponde a un estrés salino leve o moderado, respectivamente. Los tratamientos con yodo y/o NaCl se realizaron a partir de las 3 semanas posteriores al trasplante, hasta el final del ensayo (maduración completa de los frutos desarrollados en el 5to racimo).

Los efectos de los tratamientos se monitorearon en términos de los principales parámetros vegetativos de la planta y el contenido de prolina de la hoja (Fig. 2), el rendimiento de la fruta (Fig. 3) y la calidad (Fig. 4), y en la expresión de genes sensibles al estrés seleccionados. (Figs. 5, 6).

Impacto del yodo en el rendimiento de frutos en ausencia/presencia de estrés salino. Frutos representativos en la cosecha (a). Rendimiento de frutos (b) y número de frutos producidos/planta (c), determinados al recolectar todos los frutos producidos durante el ciclo de crecimiento en cada racimo. Cada barra es la media (± SE) de 9 repeticiones, cada una de las cuales consta de los valores promedio de las frutas recolectadas de cada truss, compartidas en diferentes bancos. Fruto individual PF (d) y porcentaje de materia seca (MS%; e). Cada barra es la media (± SE) de 135 repeticiones (27 frutas·5 racimos), cada una de las cuales consta de una fruta individual. Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes.

Impacto del yodo en la calidad del fruto en ausencia/presencia de estrés salino. Se muestran el contenido de yodo (a), la firmeza (b), los sólidos solubles totales (TSS; medidos como °Brix; c) y la acidez titulable (TA; d). Todos los frutos producidos en la 2ª posición del racimo de 3er racimo (n = 27) fueron recolectados y utilizados para determinaciones cualitativas. En el gráfico de firmeza de la fruta, cada barra es la media (± SE) de 12 repeticiones, cada una de las cuales consta de una fruta/planta individual. En los otros gráficos, cada barra es la media (± SE) de 3 repeticiones, cada una de las cuales consiste en una submuestra producida a través de la homogeneización del material recolectado restante (27–12 = 15 frutos). Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes.

Nivel de expresión de los genes relacionados con el estrés seleccionados en muestras de hojas recolectadas después de 72 h desde el comienzo de la administración de KIO3 y/o NaCl. Los datos de qPCR son medias (± SE) de tres réplicas biológicas, cada una de las cuales consta de un grupo de muestras de hojas, y se expresan como unidades relativas, estableciendo en uno el valor medio de las plantas sin estrés, no tratadas con yodo. Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes. gen lptg que codifica una proteína de transferencia de lípidos no específica, gen HAT9 que codifica una proteína cremallera homeobox-leucina, gen AREB1 que codifica un factor de transcripción bZIP, gen LEA que codifica una proteína abundante en embriogénesis tardía, catalasa CAT, superóxido dismutasa SOD, ascorbato peroxidasa citosólica cAPX, GR Glutatión Reductasa.

Nivel de expresión de los genes relacionados con el estrés seleccionados en muestras de hojas recolectadas después de 8 semanas desde el comienzo de la administración de KIO3 y/o NaCl. Los datos de qPCR son medias (± SE) de tres réplicas biológicas, cada una de las cuales consta de un grupo de muestras de hojas, y se expresan como unidades relativas, estableciendo en uno el valor medio de las plantas sin estrés, no tratadas con yodo. Cuando los datos siguieron una distribución Normal y hubo homogeneidad de varianzas, se sometieron a ANOVA de una vía y los valores indicados por letras diferentes difieren significativamente entre sí (prueba post hoc de LSD, P ≤ 0,05). Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis y se determinaron las diferencias significativas dentro de las medianas mediante el gráfico de caja y bigotes (opción de muesca mediana, P ≤ 0,05) y se indicaron con letras diferentes. gen lptg que codifica una proteína de transferencia de lípidos no específica, gen HAT9 que codifica una proteína cremallera homeobox-leucina, gen AREB1 que codifica un factor de transcripción bZIP, gen LEA que codifica una proteína abundante en embriogénesis tardía, catalasa CAT, superóxido dismutasa SOD, ascorbato peroxidasa citosólica cAPX, GR Glutatión Reductasa.

No se observaron síntomas de fitotoxicidad en las plantas durante todo el ciclo de cultivo, independientemente de los tratamientos realizados con NaCl o yodo (Fig. 2a). En ausencia de NaCl, el yodo mejoró de manera impresionante el crecimiento vegetativo de las plantas de tomate (Fig. 2b,c). Esto fue particularmente evidente en las plantas tratadas con KIO3 10 μM, incluso si la adición de yodo a 0,2 μM también podría ejercer efectos positivos, aunque no siempre estadísticamente significativos, sobre los parámetros detectados. En detalle, KIO3 0,2 µM y 10 µM aumentó la altura de la planta en un 2,9 % y un 8,8 % (Fig. 2b), el FW de los brotes en un 11,5 % y un 29,4 % (Fig. 2c) y su PS en un 25,5 % y un 35,6 % (Fig. 2d), respectivamente, en comparación con los no tratados con yodo. El contenido de agua de los brotes no se vio afectado por el yodo o el NaCl, como lo demuestra el porcentaje de materia seca de la planta, cuyos valores se mantuvieron sin cambios en todas las condiciones probadas (Figura complementaria S1). El menor estrés salino aplicado (NaCl 30 mM) apenas afectó la aptitud vegetativa de la planta (Fig. 2b-d), que en cambio fue promovida por la adición simultánea de KIO3: el FW de los brotes aumentó en un 16,7% y 29,2%, respectivamente. de la adición de yodo a 0,2 µM y 10 µM, en comparación con los no tratados con yodo (Fig. 2c). El yodo podría prevenir parcialmente el efecto negativo sobre la altura de la planta inducido por la concentración más alta de NaCl probada (NaCl 60 mM) (Fig. 2b), sin mitigar la reducción concomitante del FW de los brotes de la planta (Fig. 2c).

Además, el yodo influyó fuertemente en el contenido de prolina de la hoja (Fig. 2e): en ausencia de estrés salino, 0,2 µM y 10 µM de KIO3 redujeron más de 1,5 veces su acumulación en comparación con las muestras no tratadas con yodo. Se pudo observar un comportamiento similar en presencia de estrés salino, especialmente en plantas tratadas con KIO3 10 µM y expuestas a NaCl 60 mM (Fig. 2e).

En ausencia de estrés salino, la producción de frutos mejoró asombrosamente con ambos tratamientos de yodo (Fig. 3a,b): la aplicación de yodo a 0,2 µM y 10 µM aumentó el rendimiento de frutos en aproximadamente un 22 % y un 42 % en comparación con su control , respectivamente. El aumento de la productividad se debió a la combinación del efecto promotor del yodo a 0,2 µM y 10 µM sobre el número de frutos producidos (más del 3,7 % y el 17 %, respectivamente, de los de las plantas no tratadas con yodo; Fig. 3c) y en su FW (más del 17% y 23%, respectivamente, de plantas no tratadas con yodo; Fig. 3d). El contenido de materia seca de la fruta se redujo significativamente con el yodo (aproximadamente un 11,5 % y un 15 %, en plantas tratadas con 0,2 µM y 10 µM de KIO3 en comparación con plantas no tratadas con yodo, respectivamente; Fig. 3e).

El yodo alivió el efecto perjudicial inducido por el estrés de salinidad leve (NaCl 30 mM). La concentración de yodo más alta probada (10 µM KIO3), mejoró significativamente el FW de la fruta (más del 8,2 % de las plantas no tratadas con yodo; Fig. 3d) y el rendimiento final de la planta (más del 13,5 % de las plantas no tratadas con yodo; Fig. 3b ). Los frutos de las plantas tratadas con KIO3 10 µM también acumularon más agua, como sugiere la disminución en su porcentaje de materia seca (Fig. 3e). Cuando se expusieron a estrés salino moderado (NaCl 60 mM), las plantas tratadas con yodo tendieron a producir más frutos y más grandes que los controles (Fig. 3a, c), incluso si este efecto positivo no fue suficiente para aumentar significativamente el rendimiento de frutos.

El efecto del yodo en la calidad de la fruta se evaluó determinando su contenido de sólidos solubles totales (TSS), acidez titulable, firmeza (Fig. 4), contenido de carbohidratos (glucosa, fructosa y sacarosa) y proteína (Fig. S2 complementaria), y cáscara. color (Fig. S3 complementaria). Los tratamientos con KIO3 aumentaron la concentración de yodo en la fruta de forma dosis-respuesta, desde 29 μg/kg FW (plantas de control) hasta 40 y 80 μg/kg FW en plantas tratadas con 0,2 µM y 10 µM de yodo, respectivamente (valores promedio de los controles y plantas tratadas con sal a diferentes concentraciones de KIO3, Fig. 4a). La presencia concomitante de NaCl en la solución nutritiva no interfirió con la absorción y/o el transporte de yodo a los frutos en las plantas tratadas con yodo 0,2 µM, mientras que se observó una ligera interferencia negativa de NaCl 60 mM en esta característica con la dosis más alta de yodo aplicada ( 10 µM) (Fig. 4a).

La firmeza de la fruta tendió a aumentar con el aumento de los niveles de salinidad (Fig. 4b). KIO3 10 µM afectó positivamente este parámetro en plantas no estresadas y en aquellas expuestas a estrés salino leve, mientras que KIO3 0,2 µM no resultó en ninguna alteración significativa de este rasgo en todas las concentraciones de NaCl probadas.

En ausencia de yodo, la salinidad aumentó los SST de la fruta de manera dependiente de la dosis (Fig. 4c). Por el contrario, se observó un impacto negativo del yodo sobre los SST, en todos los niveles de salinidad. Se pudo observar el mismo comportamiento en el contenido de glucosa (Fig. S2a complementaria), mientras que las concentraciones de fructosa y sacarosa no se vieron afectadas significativamente ni por la salinidad ni por los tratamientos con yodo (Fig. S2b, c complementaria), así como la concentración de proteínas (Fig. S2b complementaria). Figura S2d). De manera similar, la acidez titulable de la fruta (Fig. 4d) y el color (Fig. S3 complementaria) no se vieron afectados por el yodo ni por el estrés salino.

Para examinar más a fondo el posible papel del yodo en las plantas de tomate, se correlacionaron los efectos sobre la aptitud vegetativa de las plantas y la producción de frutos con los procesos fisiológicos que pueden verse afectados por el yodo. Para ello, se determinó la respuesta transcripcional al yodo en presencia o ausencia de estrés salino sobre una selección de genes implicados en la respuesta osmótica y antioxidante de la planta. El primer grupo incluía algunos genes marcadores de estrés bien caracterizados, principalmente involucrados en respuestas relacionadas con ABA que afectan los procesos de deshidratación y osmorregulación (AREB119, lptg220, LEA21, HAT921). El segundo grupo incluía genes que pueden estar involucrados en el sistema oxidativo de la planta: CAT, SOD, cAPX y GR22. Decidimos seguir la respuesta transcripcional de estas dos clases de genes ya que varios estudios se centran en el vínculo entre el estrés salino y los sistemas antioxidantes en combinación con la biosíntesis y señalización de ABA23.

Los eventos transcripcionales tempranos y tardíos inducidos por la administración de sal y/o yodo se caracterizaron mediante el análisis de muestras de hojas recolectadas 72 h y 8 semanas después del inicio de los tratamientos, respectivamente.

En ausencia de yodo, la mayoría de los genes marcadores de estrés analizados 72 h después del inicio de los tratamientos parecían estar más expresados en las plantas tratadas con NaCl, en comparación con las no estresadas (Fig. 5). En particular, para algunos de estos genes (ltpg2, HAT9, CAT, cAPX y SOD), la inducción transcripcional se correlacionó con el nivel de la sal suministrada, siendo mayor en presencia de NaCl 60 mM que de NaCl 30 mM (Fig. 5) . El yodo (en ambas concentraciones suministradas) disminuyó la activación de NaCl de los genes marcadores de estrés ltpg2, HAT9, AREB1, LEA, CAT, SOD y cAPX. Por el contrario, la respuesta transcripcional de las plantas no estresadas no estuvo particularmente influenciada por los tratamientos con yodo: el nivel de expresión de la mayoría de los genes fue similar en las plantas tratadas con yodo y no tratadas, o como mucho ligeramente afectado en las primeras (como en el caso de AREB1, CAT y cAPX) (fig. 5).

Ocho semanas después del inicio de los tratamientos, el nivel de expresión de la mayoría de los genes seleccionados en las plantas no tratadas con yodo fue comparable en las plantas de control y las tratadas con NaCl (Fig. 6). Por el contrario, se observó una clara activación de ltpg2, HAT9, AREB1, CAT, SOD y cAPX en plantas no sometidas a salinidad y tratadas con niveles crecientes de yodo (Fig. 6). Además, casi todos los genes que fueron regulados a la baja por el yodo en plantas tratadas con NaCl durante el muestreo temprano (Fig. 5) se activaron ligeramente a las 8 semanas después del inicio de los tratamientos, aunque en diferente medida, dependiendo del yodo. combinación /NaCl utilizada y el gen específico analizado (Fig. 6). La expresión de estos genes aumentó con el tratamiento con yodo + sal y, en general, fue mayor que la observada con el tratamiento con sal o yodo solo.

Los hallazgos recientes sobre los efectos del yodo en Arabidopsis thaliana15 exigieron una reevaluación del papel de este elemento como nutriente vegetal en un cultivo comercialmente relevante como el tomate24. Además, era necesario confirmar que las dosis micromolares bajas que se utilizaron con eficacia en Arabidopsis seguirían siendo eficaces en tomate en un entorno de producción comercial. Además, debía confirmarse el papel potencial del yodo en la resiliencia a los estreses abióticos tal como se encuentra en Arabidopsis15 y respaldado por una serie de indicaciones bibliográficas dispersas pero consistentes3,18,25.

El primer resultado del presente estudio fue que en los dos montajes experimentales (cámara de crecimiento e invernadero) realizados observamos, más de lo esperado, que los tratamientos con yodo indujeron un aumento impresionante en el rendimiento total de frutos (Figs. 1e, 3b) , que es la característica comercial más relevante para el tomate, también asociada con un efecto beneficioso sobre el crecimiento de la planta (Figs. 1c, 2c). El mayor rendimiento de frutos se debió a una combinación de un mayor número de frutos producidos por planta y un mayor peso promedio de frutos (Fig. 3b-d).

Este resultado no fue del todo inesperado, ya que los efectos positivos de 1–10 µM de yodo en la aptitud vegetativa y el rendimiento de las plantas ya se informaron en tomate y otros cultivos, como espinaca26, lechuga16, fresa27, cebada28 y trigo29. De acuerdo con nuestros datos, Borst Pauwels28 observó un efecto estimulante de dosis bajas de yodo sobre el crecimiento longitudinal y radial de las plantas de tomate y el rendimiento de materia seca de frutos. Además, Lehr et al.30 demostraron en un experimento de tres años que 12 µM de KI aumentaron el rendimiento del tomate en un rango de 10 a 76 % en comparación con las plantas de control, lo que provocó la primera suposición de un papel esencial del yodo en la nutrición de las plantas de tomate. . También se ha descrito recientemente un efecto positivo del compuesto organoyodado ácido 5-yodosalicílico sobre la biomasa foliar de plantas jóvenes de tomate a dosis que oscilan entre 5 y 25 μM31. Sin embargo, también se informaron resultados contrastantes. Otros estudios en tomate indicaron, por ejemplo, que la adición de 5–50 μM de yodo, suministrado como KI, KIO3 o formas de yodo orgánico, no fue perjudicial para el crecimiento de la planta, pero no resultó en un aumento en términos de biomasa de brotes y frutos. producción32,33,34. Incluso se han observado efectos adversos del yodo en plantas, asociado a síntomas severos de fitotoxicidad, si se suministra en altas concentraciones y/o en forma I−17,35. Una posible explicación para esta evidencia aparentemente contradictoria es la disponibilidad muy común de yodo en el agua, el suelo y la atmósfera36, de donde las plantas pueden absorber libremente, a través de las raíces y las hojas, esas diminutas cantidades del elemento que probablemente sean suficientes para su vida y desarrollo. . En consecuencia, los montajes experimentales utilizados para llevar a cabo los diferentes estudios pueden no ser comparables, y la falta de un conocimiento preciso de la disponibilidad natural de yodo en el ambiente donde se cultivan las plantas hace que sea muy difícil entender qué parte de la aplicación exógena el yodo es realmente absorbido por las plantas y responsable de los efectos descritos. Además, aún no está claro si los mecanismos de volatilización del yodo como yoduro de metilo están muy extendidos en las plantas superiores y se utilizan como medios efectivos para modular las concentraciones de yodo en los tejidos vegetales o si solo sirven para eliminar el exceso de yodo para evitar su posible fitotoxicidad35,37.

En nuestras pruebas, usamos agua Milli-Q en el experimento de la cámara de crecimiento y medimos las concentraciones de yodo en el agua del grifo utilizada en el invernadero, para asegurarnos de que la cantidad de yodo recibida en las condiciones de control fuera insignificante en comparación con la cantidad añadida al solución nutritiva A pesar de estas precauciones, se detectaron bajas cantidades de yodo en frutos recolectados de plantas no tratadas con yodo (Fig. 4a). Estos pueden atribuirse a las trazas de yodo (0,03 µM) presentes en el agua del grifo utilizada para preparar las soluciones nutritivas e indican una alta capacidad de las plantas de tomate para movilizar el yodo hacia las frutas, incluso cuando están presentes en el medio ambiente en cantidades sutiles. Además, considerando la distribución aleatoria de los tratamientos en el invernadero (Figura complementaria S5), no podemos excluir la posibilidad de que las emisiones de yoduro de metilo37 de las plantas tratadas con yodo constituyan una fuente de "contaminación" para las no tratadas con yodo. En cualquier caso, en nuestros experimentos se contuvieron al máximo las posibles fuentes externas de yodo y los resultados que obtuvimos se pueden atribuir en su mayoría a los tratamientos controlados de yodo realizados.

Además de los efectos cuantitativos sobre el crecimiento y rendimiento de las plantas, la administración de yodo también estimuló cambios cualitativos de algunos parámetros de la fruta. La calidad organoléptica de la fruta se ve fuertemente afectada por el contenido de SST y ácidos orgánicos, ya que influyen en la dulzura, la acidez y la intensidad del sabor38. El SST del fruto del tomate refleja el contenido de materia seca y es inversamente proporcional al tamaño del fruto y al nivel de humedad39. En nuestro estudio, los tratamientos con yodo redujeron ligeramente los SST de la fruta (Fig. 4c), como se observó en estudios previos40,41, así como su contenido de glucosa (Fig. S2a complementaria), probablemente como consecuencia del aumento en la acumulación de agua de la fruta ( Figura 3e). A pesar de eso, el contenido de proteína de la fruta, que es una de las principales clases de nutrientes, no se vio afectado (Fig. S2d complementaria). El yodo no alteró la acidez titulable de la fruta (Fig. 4e), a diferencia de lo reportado para pimiento42 y fresa27, y afectó positivamente la firmeza de la fruta (Fig. 4b), que es un rasgo cualitativo importante para el manejo poscosecha38. En frutas carnosas, como el tomate, caracterizadas por cutículas gruesas y bien desarrolladas, la disminución de la turgencia puede ser, de hecho, una de las causas principales del ablandamiento durante la maduración43 y el yodo parece contrarrestar esta tendencia. No observamos ninguna influencia de KIO3 en el color de la fruta (Figura complementaria S3), lo que sugiere un papel insignificante del yodo en el metabolismo de los carotenoides38. Además, el aumento de la presencia de yodo en los frutos, como resultado ordinario de su administración40, representó un valor agregado, considerando la importancia de este micronutriente en la dieta humana17.

Luego se evaluó el papel del yodo para mejorar la resiliencia al estrés causado por salinidad leve o moderada en tomate. En la prueba de la cámara de crecimiento, el yodo mitigó fuertemente los efectos negativos inducidos por los niveles crecientes de salinidad, y en su presencia casi todos los parámetros de crecimiento/producción fueron iguales o incluso mejores que los medidos en plantas no tratadas con NaCl (Fig. 1) . En el sistema hidropónico a escala comercial, los efectos perjudiciales inducidos por un estrés de salinidad leve44,45,46, cuando estaba presente, se aliviaron de nuevo fuertemente con yodo (Figs. 2, 3). Estos resultados fueron consistentes con una serie de estudios previos realizados, por ejemplo, en lechuga3 o fresa25. En un estudio reciente en tomate, tres aplicaciones foliares de KIO3 100 μM provocaron una mejora del 23 % en la producción de frutos en plantas sometidas a estrés por salinidad (NaCl 100 mM) durante la mayor parte del ciclo de cultivo, sin evitar la pérdida de biomasa vegetal provocada por el NaCl47 . De acuerdo con nuestros datos, la mejora del rendimiento de frutos se asoció con un mayor número de frutos producidos, también caracterizado por un mayor FW por fruto47. Además, si, como se esperaba, la calidad de la fruta se vio influida positivamente por el estrés salino45,46, como lo demuestra el aumento del contenido de materia seca de la fruta (Fig. 3e), la firmeza y los SST (Fig. 4b, c), el tratamiento concomitante con yodo no no empeore las características cualitativas (Fig. 4) y nutricionales (Fig. S2 complementaria) de los frutos de tomate.

La adaptación de las plantas a las condiciones salinas puede incluir la activación de diferentes estrategias bioquímicas y fisiológicas destinadas a restaurar la homeostasis de iones5. En el presente estudio, no medimos el contenido de Cl− y Na+ en las plantas y frutos de tomate porque es poco probable que la acumulación de estos dos iones se altere como consecuencia de los tratamientos con KIO3, al menos cuando se suministran en el rango de concentraciones utilizado. en los presentes experimentos. Varios estudios realizados en diferentes cultivos reportaron la ausencia de un vínculo directo entre los tratamientos con KIO3 a bajas concentraciones y la acumulación de iones/nutrientes de la planta48,50, lo que sugiere que los efectos observados en nuestros ensayos en plantas tratadas con KIO3 no pueden explicarse por minerales inducidos por yodo. alternancias

Por el contrario, nos enfocamos en el análisis transcripcional de una serie de genes seleccionados involucrados en otros importantes mecanismos activados por las plantas en respuesta a la sal, para verificar si sus expresiones eran moduladas por yodo o yodo + NaCl de diferentes maneras. Seguimos, en particular, la respuesta transcripcional de genes implicados en la activación de sistemas antioxidantes en combinación con la biosíntesis y señalización de ABA, ya que ambos procesos son de fundamental importancia en la respuesta al estrés salino23. De hecho, la alta salinidad en el suelo puede reducir la capacidad de la planta para absorber agua, lo que lleva a un estrés osmótico y una mayor producción de ABA, y también puede producir diferentes estreses oxidativos, contrarrestados por la activación de los sistemas antioxidantes4. Además, indicaciones bibliográficas previas sugerirían posibles efectos del yodo en estos procesos3,15,16,47. Gracias a este análisis, observamos que el estrés por salinidad fue percibido rápidamente por las plantas, lo que activó los genes marcadores de estrés desde los primeros días desde el inicio de la administración de sal (Fig. 5). Sin embargo, en esta fase temprana, las actividades transcripcionales que controlan tanto los ajustes osmóticos como la respuesta antioxidante fueron menos pronunciadas en las plantas expuestas a NaCl y tratadas concomitantemente con KIO3, lo que sugiere que el yodo atenuó las respuestas tempranas al estrés. Este hallazgo fue corroborado por los datos de acumulación de prolina, que es uno de los principales osmolitos endógenos producidos bajo estrés salino49: el yodo tendía a reducir su acumulación en las hojas tratadas con NaCl, muestreadas unas pocas semanas después del inicio de los tratamientos con KIO3/NaCl (Fig. 2e). Luego, en una etapa posterior del cultivo de plantas, esta tendencia cambió, ya que el yodo tendió a aumentar la expresión de algunos de los mismos genes antes activados por la salinidad y ahora ya no se ven afectados por la sola presencia de NaCl (Fig. 6). Es posible que el yodo, debido a su baja concentración, requiriera algunas semanas de administración continua para activar respuestas transcripcionales específicas frente a su presencia, percibidas a la larga como un nuevo estrés, superponiéndose al anterior inducido por la sal y, finalmente, resultando en una mejor adaptación de la planta a los mismos efectos del NaCl.

No existe información previamente publicada para comparar el efecto transcriptómico del yodo en plantas de tomate expuestas a estrés salino. Sin embargo, a nivel bioquímico, varios estudios sugirieron una fuerte participación del yodo en el sistema antioxidante de la planta, que a su vez está fuertemente asociado con la resistencia de la planta a los estreses abióticos3,15,16. Esto podría estar de acuerdo con la inducción a nivel de expresión génica de la respuesta antioxidante observada en el presente estudio, cuando el yodo se mantuvo, aunque en bajas cantidades, durante un largo período. Entonces, es posible que las respuestas a corto plazo del yodo condujeran a una protección contra el estrés agudo, mientras que las respuestas a largo plazo permitieron la aclimatación a un estrés crónico. Los efectos sobre la respuesta antioxidante de las plantas sometidas a la salinidad y al yodo al mismo tiempo parecían ser complejos y dignos de ser examinados más a fondo.

Nuestro estudio volvió a confirmar que el yodo, agregado como KIO3 a niveles micromolares a la solución nutritiva, puede desempeñar un papel fundamental en el metabolismo primario y secundario de las plantas. En ausencia de un estrés concomitante, su administración durante todo el ciclo de vida de las plantas dio como resultado un fuerte aumento de la aptitud vegetativa del tomate y el rendimiento de frutos, mejorando también significativamente algunos parámetros cualitativos de los frutos. Por otro lado, bajo un estrés abiótico muy común como una salinidad moderada, la adición de yodo con fertirrigación mitigó la mayoría de los efectos negativos inducidos por la sal en el crecimiento de las plantas y el rendimiento de la fruta, en diferentes grados dependiendo de la concentración de yodo o NaCl probada. , sin afectar los efectos positivos generales que ejerce la salinidad sobre la calidad del fruto.

Los mecanismos fisiológicos que permiten al yodo lograr tales efectos no están del todo claros en la actualidad. Sin embargo, la eficacia, incluso a las concentraciones muy bajas probadas, confirmó la participación directa del yodo en la nutrición de las plantas, que podría ser diferente (o adicional) a su capacidad para aumentar la actividad antioxidante, de acuerdo con nuestros hallazgos anteriores15. En ambos casos, la concentración de yodo en la solución nutritiva que es suficiente para obtener un beneficio para la producción de cultivos es comparable a las concentraciones recomendadas de otros micronutrientes de cultivos hortícolas comerciales.

Se utilizó el cultivo de tomate Micro-Tom. Las plantas se sembraron en macetas de 9 cm ø llenas de un sustrato comercial a base de turba (Hawita-Flor®, Vechta, Alemania) y, después de la vernalización, se cultivaron en una cámara de crecimiento con luz controlada (80 µmol m−2 s−1 PAR), temperatura (24 °C) y humedad relativa (55%). Las plantas se fertirrigaron tres veces por semana con 10 ml de una solución nutritiva basal preparada disolviendo en agua Milli-Q cantidades apropiadas de sales inorgánicas ultrapuras [KNO3, NH4NO3, Ca(NO3)2, Mg(NO3)2, KH2PO4, K2SO4] , más micronutrientes. La concentración de macronutrientes (mM) y micronutrientes (µM) en la solución nutritiva fue la siguiente: N–NO3 14,0; N–NH4 0,8; P 1,0; K 8,0; Ca 4,0; magnesio 1,5; SO4 2,4; FE 45,0; B 20,0; cobre 1,0; cinc 5,0; manganeso 10,0; mes 1.0. En el momento de la preparación, la conductividad eléctrica (CE) y el pH de la solución nutritiva oscilaron entre 1,9 y 2,2 (dS·m−1) y entre 5,7 y 6,0 (ajustado con H2SO4 diluido), respectivamente. La concentración de yodo en la solución nutritiva basal estaba por debajo del límite de detección de 8 nM, según lo determinado por el análisis ICP-MS. Dos semanas después de la germinación, las plantas se trataron con yodo (0, 50 y 100 μM como KIO3) solo o en combinación con NaCl (0, 25, 50 y 150 mM), agregando estos compuestos a la solución nutritiva basal. Las soluciones nutritivas con KIO3 y/o NaCl se suministraron a las plantas hasta la recolección de frutos (10 semanas, para un total de 30 tratamientos). Se sembraron doce plantas (replicas biológicas) por cada tesis.

Al final de la prueba, se midió la CE del sustrato en extractos de agua y suelo (1:2, por relación de volumen). Brevemente, se añadieron lentamente dos partes en volumen de agua desmineralizada a las muestras de sustrato seco y las suspensiones se agitaron durante 20 min. Para la filtración se utilizó un papel filtro medio grueso, al vacío, y se determinó la CE en los extractos mediante un conductímetro. Los resultados confirmaron la CE elevada del sustrato en respuesta a las diferentes concentraciones de NaCl en la solución nutritiva. Por el contrario, el yodo suministrado solo o en combinación con NaCl no afectó significativamente la EC del sustrato (Fig. S4 complementaria).

Al final del ensayo, se caracterizaron los parámetros vegetativos de la planta en términos de altura de la planta, FW y DW de los brotes. Para las determinaciones de PS, los tejidos se secaron a 70 °C en estufa ventilada hasta peso constante. El rendimiento de frutos se determinó recolectando todos los frutos y se expresó en base a DW.

El cv tardío. Se utilizó Cartesio F1, que es un tomate rojo, redondo y en racimo, muy cultivado en climas templados. Las plantas de tomate se cultivaron hidropónicamente dentro de un invernadero ubicado en el centro de Italia (Pisa; N. 43.704282, W. 10.427033), desde mediados de agosto hasta principios de diciembre, en condiciones de luz natural. Durante el invierno, la temperatura del aire dentro del invernadero se mantuvo por encima de los 12 °C gracias al uso de calentadores eléctricos de aire caliente con ventiladores, que se activaban cuando era necesario. Los parámetros climáticos del invernadero fueron monitoreados continuamente por medio de una estación meteorológica ubicada dentro del invernadero. La temperatura media del aire y la humedad relativa fueron de 21 °C y 72,6 %, respectivamente (Tmin = 11,2 °C y Tmax diaria = 31,6 °C; HRmin = 49,3 % y HRmax = 92,1 %). El valor medio de la radiación global diaria fue de 3,75 MJm−2 (GRmin = 0,9 MJm−2 y GRmax = 12,3 MJm−2). El sistema hidropónico se configuró para cultivar cada planta de forma independiente en cubos de lana de roca (Grodan®—133 × 133 × 160 mm; 2 cubos de roca/planta). En cada banco de cultivo se colocaron placas agujereadas de poliestireno para facilitar el drenaje, evitando así cualquier contaminación entre los escurrimientos y la zona radicular de las plantas (en los mismos bancos se colocaron las plantas tratadas con diferentes soluciones nutritivas). Se instaló un sistema hidropónico abierto para el cultivo en sustrato con riego por goteo. Durante las primeras tres semanas de cultivo, las plantas se fertirrigaron con una solución nutritiva basal, que se preparó disolviendo en agua del grifo (contenido de yodo promedio de 0,03 µM, según lo determinado por análisis ICP-MS) cantidades apropiadas de sales inorgánicas ultrapuras [Ca( NO3)2, KNO3, MgSO4, KH2PO4, K2SO4, H2SO4; Fe-EDDHA, H3BO3, CuSO4, ZnSO4, MnSO4 y (NH4)2MoO4]. La concentración de macronutrientes (mM) y micronutrientes (µM) fue la siguiente: N–NO3 12,8; P 1,0; K 8.4; Ca 5,0; magnesio 1,5; SO4 3,8; FE 15,0; B 20,0; cobre 3,0; Zn 10,0; manganeso 10,0; mes 1.0. La CE y el pH de la solución nutritiva oscilaron entre 2,3 y 2,5 dS/m–1 y entre 5,5 y 6,0 (ajustados con H2SO4 diluido), respectivamente. Después de las primeras tres semanas de cultivo, las plantas se dividieron en nueve grupos, cada uno de los cuales representaba una condición experimental diferente. Un grupo de plantas (control) fue fertirrigado con la solución nutritiva basal durante todo el ciclo de vida. Los otros ocho grupos de plantas fueron tratados con yodo (0, 0,2, 10 µM KIO3) y NaCl (0, 30, 60 mM), suministrados por separado y/o en combinación, mediante la adición de sales a la solución de fertirrigación basal. La CE de las soluciones enriquecidas con NaCl 30 y 60 mM fue de alrededor de 5,0 y 7,9 dS·m–1, respectivamente, mientras que el pH se mantuvo entre 5,5 y 6,0 mediante ajustes frecuentes con H2SO4 diluido. Debido a las bajas concentraciones de yodo, la CE y el pH de la solución nutritiva no se vieron afectados por la presencia de KIO3, independientemente de la concentración utilizada. Se optimizó la frecuencia de riego de las plantas para hacer frente a los requerimientos de las plantas por evapotranspiración: durante la primera fase de cultivo (el 1er mes después del inicio de los tratamientos con yodo/NaCl), el riego se suministró a las plantas durante 1 min 3 veces/día (8 AM, 12 AM y 4 PM), mientras que solo se aplicaron dos ciclos de riego desde la primera mitad de noviembre hasta el final del ensayo (1 min a las 9 AM y 3 PM). Se permitió que las plantas crecieran hasta que se desarrollaron la producción y maduración de frutos en el quinto racimo, por encima del cual se recortaron. Para cada condición experimental, se cultivaron 27 réplicas de plantas, distribuidas por igual en 9 bancos diferentes (Figuras complementarias S5, S6). Se realizó un control periódico de plagas y patógenos, tratando las plantas aproximadamente cada 15 días utilizando diferentes combinaciones de ingredientes activos (Tabla complementaria S1).

Al momento de la cosecha, las plantas se caracterizaron en términos de parámetros vegetativos (altura de la planta, PV del brote, PD y porcentaje de materia seca calculado como PD/PD ·100; n = 13) y rendimiento de frutos, que se determinó contando y pesando todos los frutos producidos. durante el ciclo de cultivo, recolectado en la etapa de maduración roja. Además, se recolectó 1 fruto/racimo de cada planta y se usó para determinar el promedio de FW, DW y el porcentaje de materia seca de una sola fruta. Los datos informados en gráficos son los valores promedio de frutos recolectados de los cinco racimos diferentes por planta.

El contenido de prolina se determinó en muestras de hojas (folíolos terminales de hojas comparables recolectadas tres semanas después del comienzo del tratamiento con sal y yodato). Los folíolos terminales de la misma edad (1 folíolo/planta; n = 27) se cosecharon y mezclaron para obtener un grupo de material, el cual fue analizado por triplicado para el contenido de prolina, según Carillo y Gibon51.

Las principales características cualitativas, tales como sólidos solubles totales (SST, expresados en °Brix), acidez titulable, firmeza, color de la cáscara, carbohidratos (glucosa, fructosa y sacarosa), contenido de proteínas y yodo, se caracterizaron en frutos cosechados en la 2ª posición de el tercer grupo de armaduras. Todos los frutos se recolectaron el mismo día, independientemente del tiempo transcurrido desde el inicio de la antesis. El color de la fruta (una fruta/planta; n = 27; método no destructivo) y la firmeza (n = 12; método destructivo) se determinaron en la cosecha en frutas frescas enteras. El material recolectado restante (27-12 = 15 frutos) se mezcló, homogeneizó en una licuadora, se dividió en diferentes submuestras y se almacenó a -80 °C para las demás determinaciones cualitativas.

El homogeneizado de fruta se centrifugó dos veces durante 10 min a 5000 rpm y el sobrenadante se utilizó para el análisis. La acidez titulable se midió según el método AOAC 942.1552, mientras que los TSS se determinaron con un refractómetro (tipo RL3, PZO, Warszawa, Polonia). Los dos parámetros se expresaron como % de ácido cítrico y °Brix, respectivamente. El contenido de glucosa, fructosa y sacarosa se cuantificó en homogeneizado de fruta de acuerdo con Guglielminetti et al.53 y se expresó como µmol/g FW de tomates, mientras que la concentración de proteína se determinó mediante el ensayo de ácido bicinconínico (BCA) (Thermo Scientific, Pierce BCA Protein Assay Kit ), usando estándares de albúmina de suero bovino. Los análisis se realizaron por triplicado.

El color de la fruta se determinó utilizando un colorímetro (RGB 2, PCE Instruments, Southampton, Reino Unido) y se expresó como índice HUE. Se utilizó un penetrómetro digital (número de catálogo: 53205, TR Turoni, Forlì, Italia) para medir la firmeza de la fruta, expresada en unidades Newton (N).

El contenido de yodo de la fruta se determinó mediante Espectrometría de Masas de Plasma Acoplado Inductivamente (ICP-MS), según lo informado por Incrocci et al.50, y se expresó como μg/kg FW de tomates.

El análisis transcriptómico se realizó en muestras de hojas recolectadas en diferentes momentos durante el cultivo de la planta (72 h y 8 semanas después del inicio de los tratamientos con NaCl y/o KIO3). Una vez muestreadas, las hojas se congelaron inmediatamente en nitrógeno líquido y se almacenaron a -80 °C hasta su análisis. El ARN total se extrajo utilizando el kit Spectrum Plant Total RNA (Sigma-Aldrich), de acuerdo con las instrucciones del fabricante. Se utilizó el kit sin ADN TURBO (Thermo Fisher Scientific) para eliminar el ADN contaminante y el kit de síntesis de ADN iScript (Bio-Rad Laboratories, Hercules, CA, Estados Unidos) para la transcripción inversa de ARN. El análisis de expresión génica se determinó mediante PCR cuantitativa en un sistema de detección de secuencias ABI Prism 7300 (Thermo Fisher Scientific) mediante el procesamiento de 50 ng de plantilla de ADNc con iQ SYBR Green Supermix (Biorad Laboratories) y pares de cebadores seleccionados en los siguientes genes: AREB1 (AY530758) , un factor de transcripción bZIP19, lptg2 (U81996.1), una proteína de transferencia de lípidos20, LEA (Solyc03g116390.2), una proteína abundante en embriogénesis tardía21, HAT9 (Solyc02g063520.2), una proteína cremallera Homeobox-leucina21, CAT (M93719.1 ), SOD (AY262025.1), ascorbato peroxidasa citosólica, cAPX (DQ099420.1) y glutatión reductasa, GR (AW033378). El factor de elongación 1-alfa, EF1A (X14449)54 y actina (Solyc03g078400.2.1) se utilizaron como controles endógenos. Los niveles de expresión relativa se calcularon utilizando el método de promedio geométrico (GeNorm)55. La lista de cebadores utilizados y sus secuencias se informan en la Tabla complementaria S2. Se analizaron tres réplicas biológicas, cada una de las cuales consistía en un grupo de hojas muestreadas de diferentes plantas.

Los datos fueron analizados por ANOVA unidireccional acoplado con la prueba post hoc LSD, cuando seguían una distribución normal y había homogeneidad de varianzas. Cuando se violó uno de estos dos requisitos previos, se realizó una prueba de Kruskal-Wallis para estadística no paramétrica y las letras de significación se asignaron gráficamente utilizando un diagrama de caja y bigotes con una muesca mediana. Las diferencias significativas entre las medias/medianas (P < 0,05) se indican con letras diferentes en cada gráfico.

La investigación experimental sobre plantas, incluida la recolección de material vegetal, cumplió con las pautas institucionales, nacionales e internacionales.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado (y sus archivos de información complementaria).

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Este trabajo fue apoyado por Scuola Superiore Sant'Anna y por SQM International NV

PlantLab, Centro de Ciencias Vegetales, Scuola Superiore Sant'Anna, Pisa, Italia

Claudia Kiferle, Silvia Gonzali, Sara Beltrami, Marco Martinelli y Pierdomenico Perata

SQM International NV, 2030, Amberes, Bélgica

Katja Hora y Harmen Tjalling Holwerda

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CK, KH, HTH, SG y PP: concibieron el proyecto; CK, MM, SB: realización de experimentos; CK, SB: redacción—preparación del borrador original; CK, SG, PP, KH y HTH: discusión general y revisión del artículo; todos los autores leyeron y contribuyeron a las versiones anteriores y aprobaron la versión final.

Correspondencia a Claudia Kiferle.

KH y HTH son empleados de SQM International NV, una empresa activa en el sector de fertilizantes. Los demás autores declaran no tener conflicto de intereses.

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Kiferle, C., Gonzali, S., Beltrami, S. et al. Mejora en el rendimiento de frutos y tolerancia a la salinidad de plantas de tomate fertirrigadas con cantidades de micronutrientes de yodo. Informe científico 12, 14655 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-18301-w

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Recibido: 05 Mayo 2022

Aceptado: 09 agosto 2022

Publicado: 29 de agosto de 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-18301-w

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